Eesti keelt hakati Tartu Ülikoolis õpetama 1803. aastal. Esimene eesti keele lektor oli Friedrich David Lenz. Põhikirja järgi kuulus filosoofiateaduskonna koosseisu eesti ja soome keele lektor (alates 1817. aastast eesti keele lektor), kelle ülesandeks oli õpetada praktilist eesti keelt teoloogiaüliõpilastele. Üle saja aasta oli eesti keele lektor ainus eesti keele õppejõud Tartu Ülikoolis. 1837. aastal sai esimese eestlasena eesti keele lektoriks Dietrich Heinrich Jürgenson. 1842. aastal kutsuti eesti keele lektoriks Friedrich Robert Faehlmann, kes ühendas praktilise eesti keele õpetamise eesti keele grammatika teadusliku käsitlusega.
1874. aastal sai eesti keele lektoriks Mihkel Veske, kes oli kaitsnud Leipzigis doktoriväitekirja soome-ugri keelte alal. Ta ei piirdunud enam lektori tööga, vaid hakkas pidama loenguid fennougristika paljudel aladel (eesti, soome ja liivi keele ning soome-ugri võrdlev grammatika, eesti rahvalaulud, eesti mütoloogia jpm). Muutus ka kuulajaskond: pastoreiks õppivate sakslaste kõrvale tuli keelehuvilisi eestlasi.
1919. aastal avatud Eesti Vabariigi Tartu Ülikoolis sai eesti keelest ülikooli õpetuskeel ja hakati ette valmistama kõrgharidusega spetsialiste eesti keele ja sugulaskeelte alal ja emakeeleõpetajaid koolide tarvis. Filosoofiateaduskonnas loodi eesti keele professuur ja lektoraat. Esimeseks eesti keele professoriks Tartu Ülikoolis sai Jaan Jõgever, pärast tema surma valiti 1925. aastal professoriks Andrus Saareste. Eesti keele lektoriks sai Johannes Voldemar Veski, aastail 1926–1933 töötas ülikoolis veel teine eesti keele lektor – Johannes Aavik, kes õpetas praktilise eesti keele kursusi. 1919. aastal alustasid tööd ka läänemeresoome keelte (esimene professor Lauri Kettunen, tema järel alates 1925. aastast Julius Mägiste) ja uurali keelte õppetool (professor Julius Mark).
1944. aastal loodi ühine eesti keele ja soome-ugri keelte kateeder, mille juhatajaks sai Paul Ariste. 1946. aastal jagunes see kateeder eesti keele kateedriks, mida juhtis professor Johannes Voldemar Veski, ja soome-ugri keelte kateedriks, mille pikaajaliseks juhiks oli professor Paul Ariste. Tartu Ülikoolist kujunes soome-ugri keeleuurimise keskus Nõukogude Liidus. J. V. Veski järel oli eesti keele professor ja kateedri juhataja Arnold Kask, seejärel Huno Rätsep, kes tõi 1960-ndatel eesti keeleteadusesse uued generatiivsed suunad. 1970-ndatel hakkas siin arenema arvutilingvistika hilisema üldkeeleteaduse professori Haldur Õimu juhtimisel.
Eesti taasiseseisvumise järel loodi uuesti õppetoolid ehk professuurid, mida enamasti juhivad professorid. Eesti keele õppetooli juhtis Huno Rätsepa järel aastatel 1993–1995 Reet Kasik, 1995–2006 eesti keele professor Mati Erelt. 2000. aastal loodi kaks uut eesti keele professuuri, eesti keele võõrkeelena professoriks sai Birute Klaas ning eesti keele ajaloo ja murrete professoriks Karl Pajusalu. 2006. aastal muudeti eesti keele professori nimetus tänapäeva eesti keele professoriks, sellele kohale valiti Helle Metslang ja pärast tema emeriteerumist 2020. aastal Liina Lindström. 1992. aastast juhtis üldkeeleteaduse õppetooli professor Haldur Õim, tema tööd jätkab 2007. aastast Renate Pajusalu. 1977. aastast soome-ugri keelte kateedri juhataja töötanud Ago Künnap oli ka soome-ugri keelte professor aastatel 1992–2006, tema ametikohal jätkab Gerson Klumpp. 1993.–2003. aastal töötas läänemeresoome keelte professorina Tiit-Rein Viitso. 2023. aastast töötab läänemeresoome keelte professorina Petar Kehayov. 2009. aasta loodi ka eesti keele didaktika ja rakenduslingvistika professuur, mille professoriks valiti Martin Ehala, kes 2016.–2020. aastal töötas emakeeleõpetuse professorina. Tartu Ülikoolis on 1989. aastast töötanud emakeelne soome lektor ja 1993. aastast ungari lektor. 2006. aastal loodi soome keele professuur, mille professorina töötas 2012. aastani Tuomas Huumo, kes seejärel on jätkanud külalisprofessorina.
2016. aastast kuulub instituut TÜ humanitaarteaduste ja kunstide valdkonda ning selle professuurid on koondunud nelja osakonda: eesti keele osakond, rakenduslingvistika osakond (varem eesti keele võõrkeelena osakond), soome-ugri osakond ja üldkeeleteaduse osakond. Instituudis on kaks laborit – foneetika labor ning suulise ja arvutisuhtluse labor – ja kolm keskust: Lõuna-Eesti keele- ja kultuuriuuringute keskus, eesti keele väljendusõpetuse keskus ning digihumanitaaria ja infoühiskonna keskus. 1999.–2015. aastal töötas instituudi juures ka Paul Ariste soome-ugri põlisrahvaste keskus.
Instituudis õpetatakse eesti ja soome-ugri keeleteadust nii bakalaureuse-, magistri- kui doktoriõppes. Õppesuundi on seitse: arvutilingvistika, eesti keel, eesti keel võõrkeelena, soome keel ja kultuur, soome-ugri keeled, ungari keel ja kultuur, üldkeeleteadus ja foneetika.
Tartu Ülikool on keeleteaduse õpetamises maailma 250 parima ülikooli seas (QS 2021).